L’ambiente sul loro pianeta sta lentamente morendo e i nostri due popolari eroi si imbarcano in una missione che li vedrà intenti a proteggere il loro mondo dalla minaccia di “eco oscuro”. Jak e il suo peloso amico Daxter uniranno le loro forze a quelle di Kiera per salvare il mondo dalla minaccia delle tenebre ed evitare così la distruzione totale del loro pianeta. L’avventura inizierà a terra e vedrà il giocatore impegnato in salti e corse attraverso terre ignote per poi salire a bordo di uno dei cinque velivoli disponibili ed eliminare nemici aerei combattendo contro i pirati dei cieli con il potente Gunstaff, un nuovo strumento in grado a sua volta di trasformarsi in nuove armi.

In quest’ultima avventura, i due protagonisti porteranno il giocatore alla tanto attesa “Lost Frontier” dove affronteranno azione e avventure mozzafiato.